المجلس هو السلطة العليا للمدينة، ويختص بالاشراف عليها وتصريف امورها، وله اتخاذ ما يلزم من قرارات لتحقيق اهدافها في حدود احكام التنظيم، وله بصفة خاصة الصلاحيات والاختصاصات الاتية: الاشراف على تنفيذ المدينة للمهمات المنوطة بها. الموافقة على الخطط والسياسات المتعلقة بانشطة المدينة في ضوء الاولويات والسياسات العامة التي تحددها اللجنة العليا، واعتماد البرامج والمشاريع اللازمة لتنفيذها، والرفع عما يستلزم استكمال اجراءات في شانه. اعتماد الحوافز الخاصة بالباحثين في المدينة، بما في ذلك القواعد المنظمة لتتجير ونقل التقنية والابتكارات الناتجة عن انشطة البحث والتطوير والابتكار، وفق حوكمة تعتمدها اللجنة العليا. تحديد المقابل المالي للخدمات والاعمال التي تقدمها المدينة في مجالات اختصاصاتها، وفق الاجراءات النظامية. قبول الهبات والتبرعات والاعانات والمنح والوصايا والاوقاف، ووضع الاليات والضوابط لذلك وفقا للاحكام ذات الصلة. تعيين مراجع حسابات خارجي ومراقب مالي داخلي. اعتماد الهيكل والدليل التنظيمي للمدينة. اعتماد اللوائح المالية والاحكام ذات الاثر المالي في اللوائح الادارية، بالاتفاق مع وزارة المالية. اعتماد اللوائح الادارية، بالاتفاق مع وزارة الموارد البشرية والتنمية الاجتماعية. اعتماد اللوائح الداخلية والفنية اللازمة لتسيير العمل في المدينة. الموافقة على مشروع ميزانية المدينة وحسابها الختامي، وتقرير مراجع حساباتها، وتقريرها السنوي؛ تمهيدا لرفعها بحسب الاجراءات النظامية. الموافقة على استثمار اموال المدينة، وتاسيس الكيانات غير الربحية، بما يسهم في تحقيق مستهدفاتها في مجالات اختصاصاتها، وفق الاليات والاجراءات النظامية المتبعة. الموافقة على انشاء فروع ومكاتب المدينة والمرافق الداعمة لنشاطاتها داخل المملكة. الموافقة على ابرام الاتفاقيات والبروتوكولات والعقود. النظر في التقارير الدورية التي تقدم له عن سير العمل في المدينة ومركزها المالي، واتخاذ القرارات اللازمة في شانها. وللمجلس تشكيل لجان دائمة او مؤقتة من اعضائه او من غيرهم، يعهد اليها ما يراه من مهمات، ويحدد في قرار تشكيل كل لجنة رئيسها واعضاؤها وامينها ومهماتها، ويكون لها الاستعانة بمن تراه لتادية المهمات الموكولة اليها. وله تفويض بعض اختصاصاته الى الرئيس، او اللجان التابعة للمجلس، او من يراه من اعضائه او الرئيس التنفيذي، وفقا لما يقتضيه سير العمل في المدينة.